Lançado em 23 de junho de 1996 no Japão, contava com três títulos de lançamento disponíveis: Super Mario 64, PilotWings 64 e Saikyou Habu Shogi. Nos EUA e no Brasil foi lançado simultaneamente em 29 de setembro de 1996.
Considerada inovadora na época de seu lançamento, o console era dotado de um processador gráfico projetado pela Silicon Graphics. A Nintendo 64 também contava com um processador de áudio que permitia o uso teórico de até 100 canais de áudio PCM (o que por motivos práticos nunca foi utilizado, já consumiria todos os recursos da CPU).